Der Gemeinderat ist die ausführende Behörde der Gemeinde (Exekutive). Er setzt sich aus sieben Mitgliedern zusammen und wird von den Stimmberechtigten von Zollikofen für jeweils vier Jahre gewählt (Präsidium im Majorz-Wahlverfahren, sechs Mitglieder im Proporz). Der Gemeinderat fasst und vertritt seine Beschlüsse als Kollegialbehörde. Jedes Mitglied des Gemeinderats steht einem besonderen Verantwortungsbereich (Departement) vor.